Иван Пентешин родился 5 октября 1927 года в деревне Быково Костромской губернии. В 1929 году Иван с семьёй переехал в Ленинград. В 1939 году он поступил в Среднюю художественную школу при Всероссийской Академии художеств, где занимался у К.М. Лепилова, С.Г. Невельштейна.
После начала Великой Отечественной войны Иван оставался в блокадном Ленинграде, откуда 19 февраля 1942 года вместе с другими учениками художественной школы был эвакуирован в Самарканд. В июне 1944 года он возвратился в Ленинград, где продолжил занятия.
В 1946 году после окончания художественной школы Иван поступил на живописное отделение Ленинградского института живописи, скульптуры и архитектуры им. И.Е. Репина, которое окончил в 1952 году по мастерской Бориса Иогансона с присвоением звания художника живописи. Его дипломная работа – жанровое полотно «Сев». С 1953 по 1957 год Иван продолжил образование в аспирантуре Ленинградского института живописи, скульптуры и архитектуры им. И.Е. Репина. Он защитил диссертацию на соискание учёной степени кандидата искусствоведения, представив картину «Богатая невеста».
Иван является членом Санкт-Петербургского Союза художников (до 1992 года – Ленинградской организации Союза художников РСФСР), пишет портреты, жанровые и исторические композиции, пейзажи, натюрморты. С 1959 года Иван Мильевич преподаёт в институте им. И.Е. Репина на кафедре рисунка. В 1958 году он утверждён в звании доцента этой кафедры. Иван Пентешин совершил творческие поездки в Великобританию, Испанию, Италию, США, Польшу, Венгрию и другие страны. В 1981 году ему присвоено почётное звание Заслуженный деятель искусств РСФСР. Он автор работ: «Балет» (бумага/пастель, 39,5х54 см, 1960), «Школьница» (1970-е), «Шахматы» (1960-е), «Встреча с Хрущёвым» (1963), «Портрет Юхансона» (1957), «Дворцовый мост» (1965), «Тишина» (1989), «Утро» (1980-е), «Оттепель» (1989), «Зимняя рыбалка» (1992). В 1984 году решением Государственного комитета Российской Федерации по высшему образованию ему присвоено учёное звание профессора.
С 1952 года Иван Пентешин участвует в выставках. Его работы были представлены на зональных выставках в Ленинграде (1964, 1975, 1980) и Москве (1977), а в 1991 году на международной выставке в Париже .
Произведения Ивана Пентешина находятся в Государственном Русском музее, в музеях и частных собраниях в России, Италии, Великобритании, Франции, Испании и других странах.
Иван Пентешин скончался 30 декабря 1998 года. Похоронен на петербургском Южном кладбище.
